En 1226 comienza la conquista cristiana de las tierras orientales de la Serena. La conquista de Capilla va a suponer una importante avanzadilla cristiana en tierras aún musulmanas cruciales para la conquista del resto de La Serena, los Pedroches y finamente Córdoba en 1236. Capilla y las tierras aledañas conformarán la Bailía Templaria Capilla-Almorchón-Garlitos, que aglutinaba una extensa encomienda de más de 1300 km² capaz generar importantes rentas para la Orden. Junto con la Bailía de Jerez de los Caballeros fue una de las encomiendas más extensas e importantes que poseía la Orden.

Con la Bula papal de 1312 la desaparición del Temple provoca que la encomienda quede fragmentada conformándose el Señorío de Capilla con las localidades de Peñalsordo, Zarza-Capilla, Garlitos, El Risco y Sancti-Spiritus, mientras que las tierras de Almorchón y Cabeza del Buey quedarían en manos alcantarinas con el resto de la serena occidental bajo el priorato de Magacela.

En el periodo templario, se acometieron importantes obras civiles y religiosas. Las fortalezas musulmanas de Capilla y Almorchón fueron reconstruidas y reformadas por la Orden, y se construyeron otros edificios de nueva planta como el Cuartel-Granja del Santuario de Ntra. Sra. De Belén, sin duda la más significativa de las construcciones templarias que se conservan a día de hoy. De dicha obra destaca su pequeño claustro de marcada austeridad con arcos de medio punto sobre columnas ochavadas carentes de basa y capitel en la planta baja y sobre pilares en la planta alta, así como las antiguas celdas hoy rehabilitadas como dependencias para alojamiento turístico.

Algunas advocaciones y construcciones religiosas de la zona también nos recuerdan la huella templaria, como la Ermita de San Blás (hoy de San Roque) de Cabeza del Buey, también de origen templario y ubicada en un antiguo y estratégico cruce de caminos. Hubo otras edificaciones templarias relevantes como el Monasterio de la Encarnación en las inmediaciones de la localidad de Capilla que desafortunadamente no se han conservado.